El padre de Peggy fue Benjamin Guggenheim, hijo del rico magnate minero Meyer Guggenheim y víctima en el desastre del Titanic, en 1912. Su tío Solomon fundó el Museo Guggenheim en Nueva York. Peggy, infeliz con su existencia burguesa, se casó con el escritor Laurence Vail en 1922 (para luego divorciarse en 1930) y adoptó un estilo de vida bohemio.
En su infancia contó con todas las comodidades, pero eso no fue algo que le produjera alegría a Margaret. Desde muy joven, desarrolló su personalidad alejada de convenciones, como su desempeño en la librería Sunwise Turn de Nueva York, que, además de literatura de vanguardia, exponía arte experimental. Fue allí donde conoció a jóvenes artistas y escritores bohemios: en ese lugar empezó su fascinación por lo creativo.
Peggy Guggenheim, a diferencia de su tío, no vivió siempre en Nueva York ni coleccionando sin relacionarse demasiado con los artistas, sino que se movió por París, Londres o Venecia, sede de su museo, y mantuvo una relación muy estrecha con el arte y los artistas.
En 1921 se trasladó a Europa, donde permanecería veinte años. En justicia, hay que decir que su primer marido, Laurece Vail, le permitió conocer a escritores y artistas de la vanguardia parisina abriéndole una primera puerta: se codeaba con Hemingway, Ezra Pound o James Joyce.
Concretó matrimonio con Max Ernst, que duró dos años, y supo querer al surrealismo, aunque también coleccionó obras dadá, cubistas o expresionistas abstractas.
Peggy fue más que un mecenas para los artistas que la rodearon. Fue amiga, confidente y figura materna para algunos. Actuando una gran cantidad de veces contra el criterio de su familia.
En sus libros Out of this century (1946) y Confessions of an Art Addict (1960), comilados en 1979 en Una vida para el arte, narró sus mejores y peores momentos con el vaivén político y cultural europeo de la primera mitad del s. XX como contexto. Sus palabras dejan entrever una personalidad ingenua pero valiente, nómada e intensa.
Su primera galería propia la abrió en 1938 en Londres, tras manejar la idea frustrada de crear una editorial. Se llamó Guggenheim-Jeune, se situó en Cork Street, y en inicio acogió sobre todo a maestros antiguos hasta que optó por redirigirla al arte moderno.
En plena Segunda Guerra Mundial, Peggy abrió una segunda galería en Nueva York, con Duchamp como consejero y con el altruismo como bandera: Para no desilusionar a los artistas que no vendían nada, me acostumbré a comprar una pieza de cada una de las exposiciones que montaba. En aquella época, como yo no tenía la más remota idea de cómo vender y nunca había comprado cuadros, aquella me pareció la mejor solución porque así, por lo menos, los artistas estaban contentos.
En Guggenheim-Jeune expusieron Tanguy, Kandinsky, Mondrian, Arp, Brancusi, Henry Moore, Pevsner, Calder o Taueber-Arp. Fue en 1939 cuando, dado el trabajo y el poco benefico económico que la galería le suponía, Peggy se decidió a abrir un museo de arte moderno. Eligió a Herbert Read como director y, como modelo para el centro, al entonces joven MoMA.
También en esos años concibió la idea de crear una colonia en la que pudieran refugiarse los artistas durante la guerra a cambio de cuadros para el futuro museo. Es por lo menos curioso el motivo por el que abandonó el proyecto: temió que la guerra estallara dentro, que los artistas no pudieran convivir en paz. Entre sus adquisiciones de entonces, se encuentran Mujer degollada de Giacometti, algunos Max Ernst, Pájaro en el espacio de Brancusi y varios trabajos de Dalí.
Solo cuando los alemanes estaban a punto de tomar París, ella decidió regresar a Nueva York, llevando con ella su colección, pero también a André Breton y a Max Ernst. En 1942 abrió la galería Art of This Century, que se convertiría en meca para los amantes del arte moderno en Nueva York y en eje de transmisión entre el dadaísmo y el surrealismo europeos y el expresionismo abstracto.
El reconocimiento internacional le llegó en los sesenta: el Tate, el Museo de Estocolmo y el Museo de L´ Orangerie se ofrecieron a exponer sus fondos. La muerte de su hija Pegeen, en 1966, supuso para ella más que un dolor maternal: dejó de comprar arte moderno y se retiró casi por completo de la visa social.